Žydai Pakruojo miestelyje įsikūrė XVIII amžiaus viduryje. Jau 1765 m. Pakruojyje gyveno 420 žydų. 1801 m. Kruojos upelio kranto iškilo pirmoji Lietuvoje medinė sinagoga. XIX a. Pakruojyje priskaičiuota 50 medinių namų, 12 krautuvių, 4 karčiamos. Išaugus žydų bendruomenei, 1800 m. atsirado pirmosios žydų kapinės Pakruojyje (šiandieninės Dariaus ir Girėno gatvės gale). Šios žydų kaupinės yra šiek tiek nutolusios nuo Pakruojo miesto ir atsirado gerokai vėliau, čia bendruomenės nariai pradėti laidoti XX amžiuje. Bendras kapinių dydis yra daugiau nei 100 metrų ilgio ir apie 40 metrų pločio. Deja, šios žydų kapinės veikė neilgai iki 1941 m. Naciams įsiveržus į Pakruojį, kapinės išniekintos leidžiant čia ganytis gyvuliams. Kuomet sovietai okupavo Lietuvą, kapinės buvo galutinai suniokotos. Teigiama, kad dalis paminklų panaudoti Pakruojo malūno kiemo išgrindimui.

Šiandien kapinių natūralias ribas jungia – iš trijų pusių atviri laukai, ketvirtoje – kelias iš Pakruojo. Visa teritorija apaugusi medžiais ir šiuo metu aptverta mėlyna tvora. Iš viso matyti apie penkiasdešimt paminklinių akmenų, apie trisdešimt yra aptvertoje teritorijoje ir dvidešimt už tvoros. 2011 m. kapinės buvo sutvarkytos privačia iniciatyva. Dabar jas prižiūri ir tvarko Pakruojo seniūnija.